Pada tahun-tahun awal pembentukannya, kesultanan secara aktif mempromosikan Islam. Cirebon menghantar ulama mereka untuk menyebarkan agama Islam ke pedalaman Jawa Barat. Bersama-sama dengan Banten, ia dikreditkan untuk pengislaman orang Sunda di Jawa Barat serta Jawa pesisir. Kerana kesultanan yang terletak di sempadan alam budaya Jawa dan Sunda, Kesultanan Cirebon menunjukkan kedua-dua aspek, tercermin dalam seni dan seni binanya, juga dalam bahasa mereka. Istana Kesultanan Pakungwati memperlihatkan pengaruh seni bina batu bata merah Majapahit. Gaya dan gelar pegawainya juga dipengaruhi oleh budaya kesopanan Mataram Jawa.

Sebagai bandar pelabuhan, Cirebon menarik minat peneroka dari sekitar dan luar negara. Budaya Cirebon digambarkan sebagai budaya Jawa Pasisiran (pantai), serupa dengan budaya Banten, Batavia, Pekalongan, dan Semarang, dengan pengaruh ketara campuran pengaruh Cina, Arab-Islam, dan Eropah. Yang terkenal ialah Cirebon batik dengan warna terang dengan motif dan corak yang menunjukkan pengaruh Cina dan tempatan. Pengaruh Cina boleh dilihat dalam budaya Cirebon, terutamanya corak batik Cirebon Megamendung yang menyerupai imej awan Cina.

Beberapa simbol kerajaan Kesultanan Cirebon menggambarkan warisan dan pengaruh mereka. Panji Kesultanan Cirebon disebut "Macan Ali" (panther Ali) dengan tulisan kaligrafi Arab yang disusun menyerupai panther atau harimau, menggambarkan pengaruh Islam dan juga panji harimau Raja Siliwangi Hindu Pajajaran. Kereta diraja kereta Singa Barong Kasepuhan dan kereta Paksi Naga Liman Kanoman menyerupai chimera tiga haiwan; helang, gajah, dan naga, untuk melambangkan Hinduisme India, Islam Arab, dan pengaruh Cina. Imej Macan Ali, Singa Barong dan Paksi Naga Liman juga sering ditampilkan sebagai corak dalam batik Cirebon.

Peninggalan kesultanan Cirebon; Keraton Kasepuhan, Kanoman, Kaprabonan, dan Kacirebonan kini dijalankan sebagai institusi budaya untuk melestarikan budaya Cirebon. Masing-masing tetap mengadakan upacara adat dan menjadi penaung kesenian Cirebon. Topeng Tarian topeng Cirebon, diilhamkan oleh kitaran Panji Jawa adalah salah satu tarian tradisional Cirebon yang terkenal dan cukup terkenal dalam tarian Indonesia. Walaupun tidak lagi memegang kuasa politik yang sebenarnya, keturunan raja Cirebon tetap dihormati dan dijunjung tinggi di kalangan masyarakat Cirebon.